Es war einmal ein Königreich, das war berühmt für seine wohlschmeckenden Suppen. Doch ein Unfall mit einer Gourmet-Ratte und einer vor Schreck gestorbenen Königin ließ den König alles, was mit Suppe zu tun hat, verbieten. Seit jenem schicksalhaften Tag schien in dem Reich nicht mehr die Sonne. Als Despereaux in der Mäusewelt, die sich in der Suppentopfabstellkammer befindet, geboren wird, ist er ganz anders als die anderen Mäuse. Er steckt voller Neugier und Tatendrang, will alles erforschen und hat vor nichts Angst. Diese Eigenschaften sind in der Welt der Nager, in der Furcht als höchstes Gut gilt, nicht gerne gesehen. Als er mal wieder besonders mutig ist, wird Despereaux deshalb in die Rattenwelt verbannt. Nur dank dem Eingreifen der schlitzohrigen Seefahrer-Ratte Roscuro fällt der kleingewachsene Mäuserich in der Arena nicht einer biestigen Katze zum Opfer. Gemeinsam mit seinem Retter macht sich der heldenhafte Despereaux daran, der traurigen Prinzessin zu helfen und den Bürgern ihre Suppe und damit den Sonnenschein wiederzugeben...
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