Die wunderschöne Welt Thra droht unterzugehen, The Darkening steht kurz bevor und wird den Planeten für immer vernichten. Die Skekse, die eigentlich dafür sorgen sollen, dass der Kristall, der für alles Leben auf Thra verantwortlich ist, bewacht wird, spüren, dass das Ende naht, wollen es sich jedoch nicht eingestehen und vertuschen den Verfall. Als der Skeks-Wissenschaftler skekTek (Mark Hamill / Olly Taylor) herausfindet, wie der Kristall benutzt werden muss, um aus ihm die Lebensessenz der Kreaturen herauszufiltern, lassen sich die Skekse von Macht korrumpieren und streben nach Unsterblichkeit. Sie benutzen und töten ihre Verbündeten, die Gelflingen, um zu überleben. Der Skeks-Soldat Rian (Taron Egerton / Neil Sterenberg) beobachtet seine Herrscher bei einem Mord an einem Gelfing und ist entsetzt. Er wird als Verräter angeklagt und muss fliehen. Zusammen mit einigen Gelflingen beschließt er eine Revolte...
Prequel-Serie zum Ausnahme-Puppenfilm "Der dunkle Kristall" aus dem Jahr 1982, den Jim Hanson und Frank Oz inszenierten.