Der mutige Wikinger-Junge Hicks (Stimme im Original: Jay Baruchel / deutsche Fassung: Konrad Bösherz) und sein treuer Drache Ohnezahn sind zurück. An der Spitze der Drachenreiter erleben sie erneut zahlreiche turbulente Abenteuer, in deren Verlauf sie seltsame neue Welten erforschen und dabei auf bislang unbekannte Drachenarten stoßen. Bei ihren Flügen fernab ihrer Heimat Berk entdecken sie schließlich auch ein uraltes, geheimnisvolles Artefakt: das sagenumwobene Drachenauge. Der mächtige Gegenstand erweist sich bei ihren Reisen schon bald als äußerst nützlich, doch bringt er Hicks und seine Freunde auch in große Gefahr. So dauert es nicht lang, bis skrupellose Drachenjäger auf sie aufmerksam werden und sich an ihre Fersen heften, um das kostbare Artefakt um jeden Preis in ihre Finger zu bekommen...