Im Alter von gerade einmal 25 Jahren wird die englische Prinzessin Elizabeth (Claire Foy) zur Königin von England. Als Elizabeth II. soll sie fortan an der Spitze eines der weltweit berühmtesten Königshäuser die Herrschaft ihres verstorbenen Vaters George VI. (Jared Harris) fortführen. Dabei muss sie sich als junge Frau in einer von Männern dominierten Welt behaupten. Einer dieser Männer ist der herrische britische Premierminister Winston Churchill (John Lithgow), mit dem sie fortan das Land regieren soll. Kräftezehrende Machtkämpfe mit dem gealterten Kriegsveteranen sind dabei an der Tagesordnung. Und als wäre dies noch nicht genug, gerät Elizabeth auch immer häufiger mit ihrem stolzen Mann Prinz Philip (Matt Smith) aneinander, der Probleme damit hat, sich mit der neuen Position seiner Frau zu arrangieren.