Im Jahr 2552 wird der entfernte Planet Madrigal von der Alien-Allianz der Covenant angegriffen, die es offenbar auf ein rätselhaftes Artefakt abgesehen hat. Die Spartans-Supersoldatentruppe unter Führung des Master Chiefs John-117 (Pablo Schreiber) geht siegreich aus der Schlacht hervor. John aber ist wie ausgewechselt, als er das besagte Relikt berührt. Von mysteriösen Erinnerungen heimgesucht, sagt er sich von seinen Vorgesetzten los und setzt alles daran, die junge Madrigal-Massaker-Überlebende Kwan Ha (Yerin Ha) zu beschützen, die der Schlüssel zur Covenant-Bedrohung und zu seiner eigenen Vergangenheit sein könnte.