Der Zweite Weltkrieg und die ersten harten Jahre nach den Kämpfen und Entbehrungen sind vorbei. Doch Queen Elizabeth II. (Olivia Colman) kommt trotzdem nicht zur Ruhe. Nationale und internationale Ereignisse und Katastrophen fordern ihre ganze Aufmerksamkeit und ihr diplomatisches Geschick. Um ein finanzielles Hilfspaket von den USA zu bekommen, lässt sie sich sogar darauf ein, ihre Schwester Margret (Helena Bonham Carter) ins Weiße Haus zu schicken.