Im Jahr 2027, ein Jahr nachdem der nukleare vierte Weltkrieg geendet hat, explodiert eine Bombe in Newport City, die einen einflussreichen Waffenhändler umbringt, der Verbindungen zur mysteriösen 501 Organisation hat. Der Chef der öffentlichen Sicherheit, Daisuke Aramaki, initiiert eine weitläufige Untersuchung der Geschehnisse. In dieser Task Force sind unter anderem die talentierte Hackerin Motoko Kusanagi, „Sleeples Eye“ Batou, Lieutenant Colonel Kurtz von der 501 Organisation sowie Togusa, Detective der Präfektur Niihama. Dieser untersucht gleichzeitig eine Reihe von Morden an Prostituierten, von denen er denkt, dass sie mit dem Bombenanschlag zusammenhängen.
„Ghost in The Shell Arise: Ghost Pain“ ist der erste von vier Anime-Filmen, die eine Art Prequel zu den gleichnamigen Mangas von Masamune Shirow darstellen.
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