Kara Zor-El (Melissa Benoist) wird im Zuge der Vernichtung Kryptons auf die Erde geschickt, um über ihren kleinen Cousin Kal-El zu wachen. Doch weil ihr Raumschiff vom Kurs abkommt, erreicht sie den Planeten der Menschen erst, als dieser längst zu Superman herangereift ist. Elf Jahre lang hält sie ihre Kräfte im Verborgenen, doch nun muss sie sie als Beschützerin National Citys einsetzen. Sie findet heraus, dass zahlreiche Kriminelle, die ihre Mutter einst inhaftiert hatte, auf der Erde untergetaucht sind...