Zwischen den Jahren 1979 und 1990 sind Queen Elizabeth (Olivia Coleman) und ihre Familie damit beschäftigt, eine geeignete Frau für Prinz Charles (Josh O'Connor) zu finden, der mit 30 Jahren immer noch nicht verheiratet ist. Als er die junge Lady Diana Spencer (Emma Corrin) kennenlernt, könnte das genau die märchenhafte Romanze sein, die das Volk braucht. Damit sind jedoch noch nicht alle Probleme beseitigt. Denn Margaret Thatcher (Gillian Anderson), die neue Premierministerin des Vereinigten Königreichs, sorgt mit einer politischen Entscheidung für internationale Spannungen...