Im Alter von 25 Jahren endet für die junge Prinzessin Elizabeth (Claire Foy) die sorgenfreie Jugend. Mit dem Tod ihres Vaters George VI. (Jared Harris) wird sie zur Königin von England gekrönt und muss fortan die Geschicke des Landes lenken und sich gegen die Machtfantasien der Männer durchsetzen. Selbst ihrem Ehemann Prinz Philip (Matt Smith) ist die neue Rolle seiner Frau ein Übel, da er ab sofort in ihrem Leben sowie in der Gesellschaft nur noch eine untergeordnete Rolle spielt. Auch in der Politik hat Elizabeth II. mit Winston Churchill (John Lithgow) einen Gegner, der nur schwer andere Ansichten gelten lässt.