Nach dem Tod von LaGuerta (Luna Lauren Velez) hat sich Debra (Jennifer Carpenter) aus dem aktiven Dienst genommen und arbeitet als Privatdetektivin. Das Wissen um ihren Bruder hat sie in einen Sumpf aus Drogen und Alkohol versinken lassen. Als Dexter (Michael C. Hall) mit Dr. Evelyn Vogel (Charlotte Rampling) die eigentliche Urheberin seines Tötungs-Kodex kennenlernt, muss er bald feststellen, dass sie noch einen weiteren Killer erzogen hat. Die Beziehung zwischen Dexter und der zurückgekehrten Hannah (Yvonne Strahovski) erreicht eine neue Stufe, die den Weg für eine mögliche Zukunft vorbereitet. Doch zuvor muss Dexter mit seinem alten Leben abschließen.