Mit Debra (Jennifer Carpenter) als Mitwisser wird das gefährliche Doppelleben von Dexter (Michael C. Hall) zum Drahtseilakt. Zwar hilft sie ihm aus brenzligen Situationen, doch das Wandeln zwischen polizeilicher Berufung und persönlichen Gefühlen wird mit jedem Fall schwieriger. Eine folgenschwere Entscheidung bringt Dexter und Debra in Bedrängnis. Derweil lernt Dexter die Serienmörderin Hannah (Yvonne Strahovski) kennen. Anstatt der geplanten Beseitigung, die er sonst an Kriminellen vornimmt, geht er mit der hübschen Killerin eine Beziehung ein.