Der kleine Harrison hat das Licht der Welt erblickt und komplettiert das gemeinsame Leben von Dexter (Michael C. Hall) und Rita (Julie Benz). Doch das Glück wird durch mehrere Morde des Trinity-Killers (John Lithgow) gestört. Agent Lundy (Keith Carradine) taucht wieder im Revier auf, um die Ermittlungen selbst zu übernehmen. Dexter ahnt noch nicht, welche folgenschweren Ereignisse er heraufbeschwört, als er die Spur des brutalen Serienkillers aufnimmt. Seine Identität und das Leben seiner Familie sind in Gefahr.
Dexter Schlafentzug durch das Baby setzt ihm gleich doppelt zu. Denn die mangelnde Erholung wirkt sich auf seine Konzentration aus – sowohl in seiner Tagesarbeit bei der Polizei als auch bei seiner nächtlichen Profession als Auftragskiller. Frank Lundy kehrt nach Miami zurück. Er jagt einen Serienkiller, den er auf den Namen „Trinity Killer“ getauft hat – allerdings kann er nicht einmal beweisen, dass es Trinity wirklich gibt.
S04E02 - Hängepartie
Ein immer noch unter Schlafenzug leidender Dexter versucht sich daran zu erinnern, wo er die Körperteile seines jüngsten Opfers versteckt hat.
S04E03 - Vandalenjagd
Nach seinem Autounfall erlaubt Rita Dexter nicht mehr zu fahren und will ihn chauffieren. Nicht gerade perfekt für einen Serienkiller. Da es in der Gegend mehrere Fälle von Vandalismus gibt, wird eine Nachbarschaftswache gegründet. Da nachts umherstreifende Nachbarn ihm gar nicht in den Plan passen, versucht Dexter das Problem mit seinen eigenen Fähigkeiten zu lösen. Der Trinity-Killer schlägt wieder zu, doch nur Debra und Lundy stellen die Verbindung her.
S04E04 - Sucht nach Freiheit
Da Rita und die Kinder verreist sind, kann sich Dexter endlich mal wieder einem neuen Opfer widmen. Er nimmt sich die Polizistin Zoey Kruger vor, von der glaubt, dass sie ihren Ehemann und ihr Kind getötet hat. Doch diese bekommt mit, dass er ihren Fall untersucht. Die Ermittlungen in der Trinity-Sache entflammen in Debra die alten Gefühle für Lundy.
S04E05 - Dirty Harry
Debra liegt im Krankenhaus und Dexters ganze Aufmerksamkeit gehört dem Trinity-Killer. Er findet heraus, wo dieser als Nächstes zuschlagen wird und kann ihn verfolgen. Doch als er dessen Haus findet, ist das für Dexter eine schockierende Entdeckung. Rita findet heraus, dass Dexter immer noch sein altes Appartement besitzt.
S04E06 - Familienväter
Da Dexter weiß, dass es nur eine Frage der Zeit ist, bis seine Kollegen das neueste Opfer des Trinity-Killers finden, versucht er seinen Ermittlungsvorsprung zu halten. Zudem beschließt er, die Nähe des Killers zu suchen, um von diesem zu lernen.
S04E07 - Models, Morde, Missverständnisse
Für einen kurzen Moment scheint in Dexters Leben alles perfekt. Er scheint Arbeit, Familie und seine nächtliche Leidenschaft perfekt unter einen Hut zu bringen. Als die Polizei auf den Fall eines prominenten Photographen stößt, der Verbindung zu einigen Morden hat, glaubt Dexter, das perfekte nächste Opfer gefunden zu haben. Doch dann geht einiges schief.
S04E08 - Bereuen ist menschlich
Eine kleine Geschäftsreise des Trinity-Killers nutzt Dexter, um diesem noch näher zu kommen.
S04E09 - Das Fest der Dankbarkeit
Dexter erkennt die Wahrheit hinter Arthurs Familienfassade. Er ist nicht das Oberhaupt einer glücklichen Familie, sondern ein Tyrann unter dem seine Kinder und seine Frau leiden. Jonah offenbart ihm, dass ihr Vater sie regelmäßig schlägt.
S04E10 - Die Unschuld eines Kindes
Als Arthur einen Jungen erfährt, ist für Dexter klar, dass sein Morddreier in eine neue Runde startet und in Wirklichkeit sogar ein Vierer ist. Debra untersucht Christine Hill, hat sie doch zu Recht die Vermutung, dass diese mehr über den Trinity-Killer weiß, als sie zugibt.
S04E11 - Hallo, Dexter Morgan
Als Dexter erfährt, dass Christine Hill verhaftet wurde, wird ihm klar, dass die Polizei bald auf der Spur von Arthur Mitchell sein wird. Doch er muss ihn selbst töten, so dass er ein Ablenkungsmanöver startet. Doch das endet im Fiasko und Arthur Mitchell erfährt, den richtigen Namen des Mannes, den er bislang nur als Kyle Butler kennt.
S04E12 - Die Schlinge zieht sich zu
Dexter will Trinity endlich töten, doch er muss erkennen, dass seine eigene Familie mittlerweile in Gefahr schwebt. Er überzeugt Rita daher mit Harrison zu verreisen. Doch sein erster eigener Versuch, Arthur zu ermorden, endlich mit Dexter im Gefängnis…