Harry Potters (Daniel Radcliffe) sechstes Jahr in Hogwarts steht unter keinem guten Stern. Lord Voldemort hat wieder zu Stärke gefunden und schickt sich an, die Welt zu unterwerfen. Da Harry gemäß einer Prophezeiung der Einzige ist, der Voldemort besiegen kann, entschließt sich Schulleiter Albus Dumbledore (Micheal Gambon), nicht weiter alleine, sondern zusammen mit seinem Schüler Nachforschungen über die Vergangenheit von Tom Riddle (als Junge: Hero Fiennes-Tiffin; als Teenager: Frank Dillane) anzustellen. Es geht um die Zeit, bevor dieser zu Lord Voldemort wurde. Dumbledore zeigt Harry in seinem Denkarium verschiedene Erinnerungen, die nach und nach ein furchtbares Geheimnis offenbaren. Von besonderer Bedeutung ist dabei eine Erinnerung von Horace Slughorn (Jim Broadbent), Harrys neuem Lehrer für Zaubertränke. Doch diese wurde manipuliert und Harry muss Slughorn erst davon überzeugen, die wahre Erinnerung preiszugeben. Zu allem Überfluss hat noch die Pubertät Einzug in Hogwarts gehalten. Harry fühlt sich stark zu Ginny Weasley (Bonnie Wright), der jüngeren Schwester seines besten Freundes Ron (Rupert Grint), hingezogen. Und auch zwischen Ron, Hermine (Emma Watson) und Lavender Brown (Jessie Cave) liegen die Dinge plötzlich komplizierter...
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